围绕所有生命起源地——神圣湖泊格兰雷库，阿德兹联邦与托兰王国展开了旷日持久的战争，彻底摧毁了这里的祥和与宁静。阿德兹联邦野心勃勃，妄图称霸世界。在它强大武力的攻势下，托兰王国被逼上危险境地。关键时刻，乘坐着小型飞艇的空族少女法姆（丰崎爱生配音）出现在托兰王国的公主们的面前。她是居住在靠近天空之城“卡尔塔法尔”的空族少女，天性爱好和平。法姆不由分说加入战局，而阿德兹联邦总统鲁斯吉尼亚（兴津和幸配音）的心中又隐藏着什么不可告人的秘密呢？

面积占东京都西部1/3、人口超过230万、八成以上由学生组成的学园都市，尖端科技发展迅速，超能力开发已经深入到城市的各个角落。超能力水平高达Level5的御坂美琴（佐藤利奈配音）如往常一样和初春饰利（丰崎爱生配音）、白井黑子（新井里美配音）等好友过着平凡的日子，间或热血爆发挫败各种扰乱城市的阴谋。某天，在调查一起现今卡事件时她邂逅了长点上机学园的布束砥信（叶山郁美配音），从而得知用美琴的DNA大批量复制超能力者的“量产型能力者计划”。不安定的气氛在都市角落肆意蔓延……本片为镰池和马（原作）、冬川基（作画）的原作《魔法禁书目录》的外传漫画第二季TV动画。