在人与妖怪之间过着忙碌日子的夏目，偶然与以前的同学结城重逢，由此回忆起了被妖怪缠身的苦涩记忆。此时，夏目认识了在归还名字的妖怪记忆中出现的女性·津村容莉枝。和玲子相识的她，现在和独子椋雄一同过着平稳的生活。夏目通过与他们的交流，心境也变得平和。但这对母子居住的城镇，却似乎潜伏着神秘的妖怪。在调查此事归来后，寄生于猫咪老师身体的“妖之种”，在藤原家的庭院中，一夜之间就长成树结出果实。而吃掉了与自己形状相似果实的猫咪老师，竟然分裂成了3个——！？

成为“第三次冲击”元凶的碇真嗣，变得像废人一样……真嗣还能振作起来吗？2012年《福音战士新剧场版：Q》之后，这部动画讲述了被封印的故事的后续。

深夜，挥舞巨大钢筋袭击人类的亡灵“钢人七濑”。是单纯的都市传说，还是真正的亡灵？给予妖魔鬼怪们智慧的巫女——岩永琴子，与之正面抗衡。为了消灭由人类想象力创造的恐怖妖怪，为了对抗虚构，琴子设下了由虚构组成的重重机关。

在每一个角落都被探索完毕的世界中，唯一残留的秘境——大洞穴“深渊”。不知道延续到何方，深不见底的巨大纵向洞穴，栖息着奇妙奇怪的生物们，沉眠着现在的人类无法制造的贵重遗物。“深渊”那充满了不可思议的姿态吸引了人们，并驱使人们展开冒险。如此，多次挑战大洞穴的冒险者们，陆续得到了“探窟家”的名号。住在建造于深渊边缘的城镇“奥斯”的孤儿莉可，梦想着有朝一日成为母亲那样伟大的探窟家，并解开深渊的谜团。这样的某一天，莉可在探索深渊的途中，捡到了有着少年样貌的机器人…